Resistencia de líneas de soya a Alternaria spp.,

Artículo original

Septoria glycines y marchitez por enfermedades del suelo

Resistance of soybean lines to Alternaria spp.,

Juan Samuel Guadalupe Jesús Alcalá Rico1* , Nicolás Maldonado Moreno1 , Julio César García Rodríguez1 , Neymar Camposeco Montejo2 y Julio César Tafolla Arellano3

1 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias - Campo Experimental Las Huastecas, Carretera Tampico-Mante km 55, CP. 89610. Villa Cuauhtémoc, Tamaulipas, México.

2 Departamento de Fitomejoramiento, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Calzada Antonio Narro 1923, CP. 25315. Buenavista, Saltillo, Coahuila, México.

3 Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Calzada Antonio Narro 1923, CP. 25315. Buenavista, Saltillo, Coahuila, México.

Septoria glycines and witching from soil diseases

ABSTRACT

The objective of the present study was to determine the soybean lines resistant to the incidence of Alternaria spp., Septoria glycines and wilt by soil diseases (WBSD), as well as their relationship with yield. 40 genotypes were used (36 advanced lines and four soybean varieties). At phenologi- cal cover R7 of each genotype, incidence data were taken through a scale of 1 to 5, where 1 were healthy plants and 5 plants with ≤ 100 % incidence by the disease. On average Alternaria spp. had higher incidence in the lines. In addition, the first two principal components explained 81.8 % of the total variation. Lines G9, G22, G26, G27, G31, G33 and G34 stood out for their low incidence of Septoria glycines. Under the same condition, Huasteca 700 with Alternaria spp. and li- nes G28 and G32 stood out for being WBSD. The relationship of the lines allowed the formation of two groups (A: suscep- tible and B: resistant), which in turn were divided into two and three subgroups, respectively. It was also determined that these diseases showed a negative correlation with yield, with Septoria glycines being the disease that had the greatest direct negative effect on yield.

Keywords: Glycine max; incidence; pathogens; subhumid tropics.

‌RESUMEN

El objetivo del presente estudio fue determinar las líneas de soya resistentes a la incidencia de Alternaria spp., Septoria glycines y marchitez por enfermedades del suelo (MPES), así como su relación con el rendimiento. Se utilizaron 40 geno- tipos (36 líneas avanzadas y cuatro variedades de soya). En la tapa fenológica R7 de cada genotipo, se tomaron datos de la incidencia a través de una escala de 1 a 5 donde 1 fueron plantas sanas y 5 plantas con ≤ 100 % de incidencia por la enfermedad. En promedio Alternaria spp. tuvo mayor inci- dencia en las líneas. Además, los primeros dos componentes principales explicaron el 81.8 % de la variación total. Las líneas G9, G22, G26, G27, G31, G33 y G34 destacaron por su baja incidencia de Septoria glycines. Bajo la misma condición sobresalió Huasteca 700 con Alternaria spp. y las líneas G28 y

*Autor para correspondencia: Juan Samuel Guadalupe Jesús Alcalá Rico Correo-e: alcala.juan@inifap.gob.mx

Recibido: 26 de junio de 2024

Accepted: 21 de noviembre de 2024

Published: 22 de enero de 2025

G32 al tratarse de MPES. La relación de las líneas permitió for- mar dos grupos (A: susceptibles y B: resistentes), que a su vez se dividieron en dos y tres subgrupos, respectivamente. Así mismo, se determinó que estas enfermedades presentaron una correlación negativa con el rendimiento, siendo Septoria glycines la enfermedad que presentó mayor efecto directo negativo sobre el rendimiento.

Palabras clave: Glycine max; incidencia; patógenos; trópico subhúmedo.

INTRODUCCIÓN

La soya [Glycine max (L.) Merr.] es un cultivo importante en el mundo por el contenido de proteína (40 %), aceite (20

1

‌%), vitaminas, minerales, lisina y otros aminoácidos esencia- les que contiene su grano (Dubey et al., 2018; Jeong et al., 2019). En el año 2022, en México produjeron 175,544 t, sin embargo, para satisfacer las necesidades del país se tuvieron que importar 6,442,000 t, lo que indica que la demanda na- cional es de 6,617,544 t y solo se produce el 2.7 % (SIAP, 2024; USDA, 2024). Una de las causas que reducen y amenazan la producción de soya son los factores bióticos como las enfer- medades, que aunado a los cambios climáticos incrementan la posibilidad de incidencia (Fagodiya et al., 2022). En este sentido, Alternaria spp. ha provocado pérdidas significativas en la soya manifestándose en manchas necróticas marrones con anillos concéntricos que se unen y forman grandes áreas necróticas en los folíolos (Kamthane y Rakh, 2013). Por otro lado, la mancha marrón causada por Septoria glycines Hemmi se encuentra en todas las zonas productoras de soya y es considerada una de las 10 más destructivas con relación a la pérdida de rendimiento, se presenta en forma de manchas oscuras e irregulares rodeadas de clorosis en las hojas (Allen et al., 2017; Lin y Mideros, 2021). Por último, pero no menos importante la marchitez causada por un complejo de enfer- medades del suelo (Fusarium spp. y Phytophthora sojae) que atacan la raíz y causan el marchitamiento prematuro de las plantas causando pérdidas sustanciales en la producción de la soya (Chen y Wang, 2017; Zhao et al., 2022). A pesar de que existen fungicidas que permiten el control de enfermedades

Volumen XXVII

DOI: 10.18633/biotecnia.v27.2384

Revista de Ciencias Biológicas y de la Salud http://biotecnia.unison.mx

Universidad de Sonora

ISSN: 1665-1456

‌al mismo tiempo no son seguros para los seres humanos, animales y pueden tener un efecto adverso en el ambiente. Una alternativa para contrarrestar estos factores adversos y dar un enfoque ecológico, amigable y sustentable con el medio ambiente es por medio del mejoramiento genético y del uso de herramientas biotecnológicas (selección asistida por marcadores, GWAS, CRISPR/Cas9-CAS, etc) donde se bus- can fuentes de resistencia que permitan un buen desarrollo y producción del cultivo. Es por lo que el mejoramiento en cultivos oleaginosos se enfoca en desarrollar variedades que se adapten a diferentes ambientes y que presenten resistencia a factores bióticos y abióticos, con la finalidad de mejorar el rendimiento e incrementar el porcentaje de aceite y su calidad (Rathnakumar y Sujatha, 2022). Con respecto a la resistencia a enfermedades, el fitomejoramiento es conside- rado un método para proteger los cultivos del daño causado por los patógenos (Johnson, 1992). Esta resistencia puede ser vertical u horizontal, la primera confiere resistencia completa a algunos patógenos, mientras que son susceptibles a otros, sin embargo, no es duradera y se puede romper por el cambio de las poblaciones del patógeno; por otro lado, la resistencia horizontal también conocida como resistencia parcial o tole- rancia es controlada por muchos genes de efecto pequeño que permiten la resistencia a múltiples enfermedades de la soya y es más duradera (Lin et al., 2022). Así mismo, la resis- tencia para Alternaria spp. y complejo de enfermedades del suelo está condicionada por uno o pocos genes dominantes, lo que permite que tenga alta heredabilidad; por otra parte, la resistencia hacia Septoria glycines está dada por varios ge- nes con menor efecto, teniendo baja a media heredabilidad (Stephens et al., 1993; Brogin et al., 2003; Fronza et al., 2004; Schneider et al., 2016; Meena et al., 2017). Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue evaluar la resistencia de líneas de soya a la incidencia de Alternaria spp., Septoria Glycines y marchitez por enfermedades del suelo, así como su relación con el rendimiento.‌

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación del sitio experimental

‌El experimento se realizó bajo condiciones de temporal en el Instituto Nacional de Investigaciones, Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental Las Huastecas que se localiza en las coordenadas 22°33’57.88’’N y 98°09’ 52.47’’O con una altitud de 17 msnm. Presenta un suelo vertisol con clima trópico subhúmedo cálido con lluvias en verano, hume- dades relativas de 74.6 a 83.4 %, temperaturas de 15 a 33 °C con un promedio de 24.4 °C y una precipitación media anual de 1,000 mm. Estas condiciones ambientales favorecen el desarrollo de Alternaria spp. (Bassimba et al., 2014), Septoria glycines (Lin et al., 2020) y enfermedades del suelo (Giachero et al., 2022; Yan y Nelson, 2022).‌

Material vegetal

Se utilizaron 36 líneas avanzadas de soya pertenecientes a la evaluación preliminar de rendimiento del programa de me-

joramiento genético de soya, las cuales presentan distintas características de interés agronómico. Adicionalmente, se incluyeron como testigos cuatro variedades desarrolladas en el INIFAP: Huasteca 200 (T1), Huasteca 400 (T2), Huasteca 600 (T3) y Huasteca 700 (T4).

Manejo

La preparación del terreno constó de un barbecho a 30 cm de profundidad, seguido de dos pasos de rastra 20 d después del barbecho y surcado a 76 cm. La siembra se realizó a ca- pacidad de campo en el lomo del surco a una densidad de 250,000 plantas ha-1.

Diseño experimental

La distribución de las líneas se realizó por medio de un di- seño experimental de bloques completamente al azar con dos repeticiones. Cada parcela constó de dos surcos de 4 m, teniendo una parcela útil de 3 m centrales. Cabe mencionar que en el sitio experimental cada año en el ciclo primavera- verano se siembra el mismo cultivo, dejándolo descansar en otoño-invierno.

Variables a evaluar

‌En la etapa fenológica R7 se tomaron datos de la incidencia de las enfermedades Alternaria spp., Septoria glycines y mar- chitez por enfermedades del suelo (MPES). La identificación de los patógenos se realizó considerando la sintomatología en plantas enfermas y las características morfológicas del patógeno. La evaluación se realizó utilizando una escala or- dinal cuantitativa (Bock et al., 2020; Hartung y Piepho, 2007), utilizando valores de 1 a 5 donde 1: eran líneas completa- mente sanas (resistente), 2: líneas con ≤ 25 % de incidencia por la enfermedad (moderadamente resistente), 3: líneas con ≤ 50 % (moderadamente susceptible), 4: líneas con ≤ 75‌‌

% (susceptible) y 5: líneas con ≤ 100 % de incidencia por la enfermedad (altamente susceptible). Por otra parte, a la co- secha se obtuvo el peso de campo en gramos y el porcentaje de humedad para posteriormente estimar el rendimiento en t ha-1.

Análisis estadísticos

Los datos de incidencia de enfermedades en las líneas de soya fueron analizados con del software R versión 4.3. Se realizaron análisis de componentes principales a través de la función prcomp, análisis clúster utilizando distancia euclidia- na como método de aglomeración completo expresado por medio de un dendrograma con la función dist y hclust. En lo que respecta al análisis de senderos se siguió la metodología descrita por Wright (1934), donde la variable de respuesta fue el rendimiento y las variables causales la incidencia de las enfermedades Alternaria spp., Septoria glycines y MPES.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

De acuerdo con la Tabla 1, se pudo observar que en promedio hubo mayor incidencia de Alternaria spp. superando a Septo-

ria glycines en un 40 % y a la MPES con 32.7 %. En relación con lo anterior, Fagodiya et al. (2022) mencionan que Alternaria es una de las enfermedades foliares con mayor nivel de des- trucción en zonas productoras de soya y su patogenicidad ha ido incrementando con el cambio climático.

Tabla 1. Componentes de variación de incidencia a enfermedades en líneas de soya avanzadas.

Table 1. Variance components of disease incidence in advanced soybean

lines.

MPES: marchitez por enfermedades del suelo.

‌En cuanto a los componentes principales (CP), los dos primeros CP lograron explicar el 81.8 % de la variación total, siendo el CP1 quien explicó la mayor parte con 53.7 % segui- do del CP2 que explicó el 28.1 % (Tabla 2). Esto coincide con Dubey et al. (2018) quienes encontraron que en los primeros componentes principales se registró la mayor variación al evaluar diferentes caracteres de la soya. Mientras tanto, Kumar et al. (2015) mencionan que los componentes princi- pales son una poderosa técnica para la reducción de datos.

Tabla 2. Varianza explicada por los componentes principales.

Table 2. Variance explained by the principal components.

Con relación a la matriz de componentes rotados, las enfermedades Alternaria spp. y MPES se encuentran más asociadas con el CP1. En contraste, Septoria glycines está mayormente relacionada con el CP2 (Tabla 3).

Tabla 3. Valores de los dos primeros componentes principales de la matriz de rotación para enfermedades.

Table 3. Values of the first two principal components of the rotation matrix

for diseases.

Así mismo, el 61.1 % de las líneas avanzadas de soya pertenecientes a la evaluación preliminar de rendimiento se asociaron con el CP1 y el resto se asoció con el CP2. Indi- cando que las primeras tuvieron valores muy altos o bajos con respecto a la incidencia de Alternaria spp. y MPES, sin embargo, las segundas presentaron la misma condición con

Septoria glycines. Cabe señalar que el 75 % de los testigos se relacionó con el CP1 (Tabla 4). Dubey et al. (2018) mencionan que la puntuación de los componentes principales para un genotipo denota los valores para los caracteres evaluados en ese genotipo.

Tabla 4. Puntajes del análisis de los dos primeros componentes principales de líneas de soya.

Table 4. Scores of the analysis of the first two principal components of

soybean lines.

En la Figura 1 se observó la distribución de las líneas en los cuatro cuadrantes indicando que existe variabilidad genética relacionada con incidencia de enfermedades. El pri- mer cuadrante (superior derecho) indicó aquellos genotipos que presentaron baja incidencia a Septoria glycines y MPES. En el segundo cuadrante (superior izquierdo) se concen- traron los genotipos que presentaron mayor incidencia de Alternaria spp. En el tercer cuadrante (inferior izquierdo) se dispersaron los genotipos con mayor afectación por Septoria glycines y MPES. En el cuarto cuadrante (inferior derecho) estuvieron los genotipos que tuvieron baja incidencia de Alternaria spp. En este sentido, Malek et al. (2014) mencionan que esta diversidad genética es de vital importancia para el mejoramiento de los cultivos. Considerándose la opción más apropiada y viable para minimizar las pérdidas económicas a través del desarrollo de variedades resistentes. Esto coincide con Mundhe et al. (2022) quienes mencionan que los recur- sos genéticos juegan un papel importante en el desarrollo de nuevas variedades. De manera particular, las líneas G13, G18, G7, G15 y G7 fueron mayormente afectadas por Septo- ria glycines. En lo que respecta a las líneas que presentaron menor o nula afectación por esta enfermedad fueron G9,

Figura 1. Biplot del comportamiento de líneas de soya de acuerdo a la incidencia de enfermedades.

Figure 1. Biplot of soybean line performance according to disease incidence.

G22, G26, G27, G31, G33 y G34. Por otro lado, las líneas G2, G6, G24, G3, G14 y G20 presentaron mayor susceptibilidad a Alternaria spp. Sin embargo, la línea con menor afectación por la enfermedad fue T4. En lo que se refiere a la MPES tuvo mayores afectaciones en las líneas G4, G11 y G19. No obstan- te, las líneas G28 y G32 no tuvieron incidencia de marchitez causada por hongos del suelo. En general, las líneas G4, G11, G19, G1 y G5 son susceptibles a las tres enfermedades estu- diadas (MPES, Alternaria spp. y Septoria glycines). Ocurriendo todo lo contrario con las líneas G28 y G32 quienes no pre- sentaron ningún síntoma de enfermedad. Por otra parte, se encontró una relación positiva de la MPES con Alternaria spp.

y Septoria glycines. Sin embargo, entre estas dos últimas no hubo asociación. Para este estudio la enfermedad con mayor potencial de discriminación fue Alternaria spp. seguido de Septoria glycines. Con respecto a lo anterior, los componentes principales y su expresión gráfica fueron de utilidad para la interpretación del comportamiento de las líneas de soya a través de su resistencia hacia las enfermedades evaluadas. En este aspecto, Jollife y Cadima (2016) mencionan que los com- ponentes principales pueden reducir la dimensionalidad de un conjunto de datos, facilitando la interpretación de estos y minimizando la pérdida de información. Así mismo, Frutos et al. (2014) indican que los biplots son gráficos que permiten analizar y visualizar información multivariante utilizando los componentes principales.

La relación que tienen las líneas de soya de acuerdo con su resistencia a las enfermedades estudiadas se representa en la Figura 2, donde se pudo observar que se formaron dos grupos A y B. El grupo A estuvo conformado por 11 líneas de soya que representaron el 27.5 % del total, las cuales se pueden considerar como susceptibles a las enfermedades estudiadas. Este grupo se dividió en dos subgrupos (A1 y A2), en el primero se encuentra el 10 % de líneas que se caracterizaron por tener ≤ 75 % de incidencia en Alternaria spp., no presentar incidencias de Septoria glycines y tener entre ≤25 de incidencia en MPES y el segundo integrado por el 17.5 % de las líneas con una incidencia promedio de

≤ 75 % en Alternaria spp., ≤ 50 % en Septoria glycines y ≤ 25

% en MPES. El grupo B estuvo conformado por la mayoría de las líneas, representando el 72.5 % y considerándose como resistentes. En este grupo se tuvieron tres subgrupos: B1, B2 y B3. En el grupo B1 se encuentran casi la mitad de las líneas (47.5 %) con ≤ 25 % de incidencia de las enfermedades estudiadas. El grupo B2 estuvo conformado por el 10 % de las líneas, las cuales no presentaron incidencia por Alternaria spp., sin embargo, tuvieron ≤ 50 % de incidencia por Septoria glycines y ≤ 25 % de MPES. En el grupo B3 se integró el 15

Figura 2. Relación de líneas de soya de acuerdo con su resistencia a enfermedades.

Figure 2. Relationship of soybean lines according to disease resistance.

% de las líneas que tuvieron la particularidad de tener nula incidencia de Alternaria spp. y Septoria glycines, aunque presentaron ≤ 25 % de MPES. Cabe destacar que el 25 % y 75 % de las variedades se encuentran en el grupo B2 y B3, respectivamente; indicando su alta capacidad de resistencia hacia las enfermedades estudiadas, esto pudo deberse a que el programa de mejoramiento genético de soya del INIFAP ha desarrollado las variedades adaptadas a región conside- rando la resistencia a las enfermedades más comunes (Mal- donado et al., 2010; Maldonado y Luciano, 2010; Maldonado et al., 2017; Maldonado-Moreno et al., 2019). Por lo anterior, aquellas líneas cercanas pudieran ser candidatas al desarrollo de una nueva variedad con resistencia a las principales enfer- medades de la región.

En la Tabla 5 se observó una asociación negativa entre el rendimiento y la incidencia de enfermedades, indicando que, al incrementar la incidencia de alguna de estas enfer- medades, afectará al rendimiento causando un decremento. En este sentido, en el análisis de senderos se identificó a Septoria glycines como la enfermedad con el máximo efecto directo negativo sobre el rendimiento seguido de la MPES. Por otra parte, la correlación de - 0.27 entre Alternaria spp. y el rendimiento se debió principalmente al efecto indirecto de Alternaria spp. a través de la enfermedad Septoria glycines. Lavilla y Ivancovich (2021), mencionan que las enfermedades foliares o de raíz atacan al cultivo de soya desde la siembra hasta la cosecha ocasionando afectaciones en su producción.

Tabla 5. Análisis de coeficiente de sendero de la incidencia de enfermedades en relación al rendimiento en soya.

Table 5. Path coefficient analysis of disease incidence in relation to soybean

yields.

Los efectos directos están en la diagonal, fuera de la diagonal se anotan los efectos indirectos, el símbolo e denota el efecto residual, MPES: marchitez por enfermedades del suelo

CONCLUSIONES

La incidencia de las enfermedades Alternaria spp., Septoria glycines y MPES están relacionadas con el bajo rendimiento. Las líneas G28 y G32 se consideraron resistentes al presentar poca o nula incidencia hacia estas enfermedades, por lo que se recomienda que estas líneas se avancen a la siguiente etapa de mejoramiento genético. Mientras que las líneas G17, G7, G15 y G10 presentaron resistencia moderada, por lo que es necesario seguir incrementando esta resistencia a través presión de selección en ambientes propicios para el desarrollo de estas enfermedades.

CONFLICTO DE INTERES

Los autores firmantes del presente trabajo de investigación declaran no tener ningún potencial conflicto de interés per-

sonal o económico con otras personas u organizaciones que puedan influir indebidamente con el presente manuscrito.

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